El comportamiento sensoriomotor y cognitivo del ser humano está asociado a cambios en la actividad oscilatoria del cerebro. Por ejemplo, la integración de diversos aspectos de un estímulo en una percepción unitaria está relacionada con oscilaciones sincronizadas en el rango gamma (30-100 Hz), mientras que la potencia en la banda alfa (8-12 Hz) aumenta durante la relajación. La actividad motora se asocia con cambios en las oscilaciones de frecuencia beta, que tiene un rango de 15-30 Hz y picos de ∼20 Hz. El movimiento voluntario se asocia con una caída de la potencia (desincronización) en este rango de frecuencias, y a la terminación del movimiento le sigue una restauración de la potencia (Salmelin y Hari, 1994). Una hipótesis es que la actividad beta representa el statu quo (Engel y Fries, 2010). La enfermedad de Parkinson, en la que los enfermos tienen dificultades para iniciar o cambiar los movimientos, se asocia notablemente con niveles más altos de sincronía beta (Schnitzler y Gross, 2005), lo que sugiere que el aumento de la actividad beta está impidiendo el cambio del statu quo.
La técnica recientemente desarrollada de estimulación transcraneal de corriente alterna (tACS) puede ser una forma de investigar el papel de los campos oscilatorios en la función cerebral. En la tACS, se colocan dos electrodos en la cabeza y se hace pasar una corriente alterna entre ellos. Esto induce un campo eléctrico oscilante en el cerebro entre los dos electrodos. Es probable que esto induzca una sincronización neuronal a la frecuencia del tACS en las zonas corticales situadas bajo los electrodos, aunque se sabe relativamente poco del efecto electrofisiológico del tACS en el cerebro (Zaghi et al., 2010). En comparación con otras técnicas de estimulación cerebral, como la estimulación magnética transcraneal (EMT) o la estimulación transcraneal directa (tDCS), la tACS presenta una serie de ventajas. El efecto del campo es de corta duración, ya que no se aprecia ningún efecto de la tACS después de retirar la corriente, mientras que los efectos de la tDCS duran varios minutos más que la estimulación. La estimulación tampoco suele ser perceptible para el participante, mientras que la tDCS puede provocar un pinchazo en la piel y la EMT implica un clic audible.
En un artículo reciente publicado en The Journal of Neuroscience, Feurra y sus colegas (2011) aplicaron tACS a cuatro frecuencias diferentes en la corteza motora primaria de voluntarios humanos. El efecto del tACS en la corteza motora se determinó utilizando pulsos individuales de EMT sobre el área de la mano de la corteza motora izquierda para generar respuestas musculares medidas en la mano derecha de los participantes . Se cree que la amplitud del MEP está relacionada con la excitabilidad de la vía corticoespinal. El tamaño del MEP se toma frecuentemente como una medida de la preparación del sistema motor para la acción, por ejemplo cuando se observan acciones realizadas por otro agente (Fadiga et al., 2005). Feurra y sus colegas (2011) utilizaron cuatro frecuencias de tACS: 20 Hz, y frecuencias de control de 5, 10 y 40 Hz (que representan los rangos theta, alfa y gamma, respectivamente). Además, se estimuló un sitio de control de la corteza parietal derecha para comprobar la especificidad espacial de la estimulación tACS. Feurra et al. (2011) encontraron que la estimulación tACS en todas las frecuencias tenía un efecto de mejora en los PEM (su Fig. 2), aunque las pruebas por pares entre las condiciones mostraron que sólo la frecuencia objetivo de 20 Hz tenía una mejora estadísticamente significativa en comparación con la línea de base y en comparación con las otras condiciones de estimulación. Estas otras condiciones de estimulación incluían el sitio de estimulación parietal. En otro experimento de control, no se detectaron efectos de la frecuencia de estimulación sobre el tamaño de los PEM cuando se generaron PEM aplicando EMT al nervio cubital del brazo derecho, lo que demuestra que los efectos no se debieron a una interacción física entre la corriente inducida por el tACS y la corriente generada por la EMT. Los resultados del experimento de Feurra y sus colegas (2011) sugieren que los tACS de frecuencia beta pueden afectar a la excitabilidad cortical motora. Estos efectos fueron espacialmente específicos, ya que la estimulación de la corteza parietal contralateral no afectó al tamaño del MEP, y de frecuencia específica, ya que los tACS a diferentes frecuencias tampoco cambiaron el tamaño del MEP.
Los hallazgos de este trabajo son interesantes porque no hay ninguna razón a priori para creer que la inyección de una corriente a una frecuencia similar a la que está presente de forma natural tendría el mismo efecto que el ritmo que se produce de forma natural. En la actualidad, no se conoce el papel funcional de las oscilaciones en la frecuencia beta, por lo que no está claro si la actividad beta codifica una cualidad específica de la actividad o planificación motora o es simplemente un epifenómeno. Si la actividad en la banda beta fuera un epifenómeno, no esperaríamos que hubiera ningún efecto al añadir potencia en esta frecuencia. Por el contrario, si la actividad en este rango estuviera funcional y causalmente relacionada con el comportamiento motor en sí mismo, independientemente de qué población de neuronas estuviera participando en el ritmo, sugeriría que la información motora es transportada por la sincronización neuronal; en este caso, la sustancial corriente adicional añadida por el tACS probablemente interferiría con el procesamiento en curso en la corteza. En cualquier caso, es probable que la frecuencia exacta que mejor representa la banda beta sea específica para una persona y un área cortical. Por ejemplo, en un estudio, los movimientos de las manos y los pies se asociaron con diferentes frecuencias beta en las áreas correspondientes del córtex sensoriomotor, y dentro de cada área la frecuencia máxima variaba según los individuos (Neuper y Pfurtscheller, 2001). Por lo tanto, utilizar una única frecuencia para todos los participantes en un estudio podría significar que algunas personas tendrían menos probabilidades de mostrar un efecto. Es notable que en el estudio de Feurra et al. (2011), hubo cuatro sujetos (de 15) que respondieron menos bien a 20 Hz que a otras frecuencias de tACS, aunque en estos cuatro sujetos la estimulación beta dio el segundo mejor efecto. En ese estudio no se midió la variación individual de la frecuencia beta máxima.
Feurra et al. (2011) informan de una mejora en el tamaño del MEP, lo que se suele considerar que representa un cambio positivo en la función motora. Sin embargo, un estudio reciente que utilizó tACS de 20 Hz en la corteza motora izquierda mostró un efecto perjudicial en el comportamiento motor de la extremidad superior derecha: durante el tACS, los movimientos de las personas se volvieron más lentos (Pogosyan et al., 2009). ¿Cómo podemos conciliar los resultados de Feurra et al. (2011) y de Pogosyan et al. (2009)? Sugerimos que el aumento de la actividad oscilatoria mediante el uso de tACS aumenta la excitabilidad de toda la corteza motora (de ahí el aumento de las amplitudes MEP); sin embargo, lo hace de forma no selectiva. Dado que el córtex motor primario está organizado funcionalmente en sinergias (Holdefer y Miller, 2002), es probable que la coactivación de varios grupos de sinergias tenga un efecto nocivo en cualquier acción. Dicho de este modo, la sincronización de la actividad oscilatoria de las neuronas en la corteza motora podría ser tanto fisiológicamente mejorante como funcionalmente perjudicial. Esto es coherente con trabajos anteriores que muestran que los trastornos del movimiento, como la enfermedad de Parkinson, se caracterizan por la sincronización en la banda beta.
La modulación de la actividad cerebral a través de la estimulación de corriente no invasiva es una nueva herramienta en la neurociencia cognitiva y ya ha producido resultados interesantes. El reciente trabajo de Feurra et al. (2011) es un paso importante en la comprensión de los eventos fisiológicos que ocurren durante la tACS. Sin embargo, el trabajo también muestra el papel causal que desempeña la actividad cerebral oscilatoria de frecuencia beta en el comportamiento motor: si la actividad beta fuera un epifenómeno, añadir más actividad no cambiaría el estado del sistema motor. El trabajo también plantea una serie de preguntas: ¿Cómo de cerca tiene que estar la frecuencia de estimulación del pico beta individual del participante? ¿Cuál es la especificidad somatotópica del efecto (los PEM de las piernas se verían menos afectados que los de las manos)? ¿Se puede moldear la distribución de la corriente para estimular una zona más pequeña del córtex, lo que llevaría a un efecto más somatotópico? ¿Puede la alteración de los parámetros de estimulación generar resultados motores tanto potenciadores como perjudiciales? El tACS es una nueva herramienta en la neurociencia cognitiva y los estudios cuidadosamente controlados de este tipo son muy prometedores para futuros estudios del control neural del comportamiento.
Notas a pie de página
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Nota del editor: Estas breves reseñas críticas de artículos recientes de la Revista, escritas exclusivamente por estudiantes de posgrado o becarios posdoctorales, pretenden resumir los hallazgos importantes del artículo y proporcionar una visión y un comentario adicionales. Para más información sobre el formato y la finalidad del Journal Club, véase http://www.jneurosci.org/misc/ifa_features.shtml.
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Este trabajo ha contado con el apoyo de una subvención del Séptimo Programa Marco de la UE dentro del programa de Tecnologías Futuras y Emergentes: FET-Open 222079 (HIVE) (a N.J.D. y H.M.M.). Agradecemos al Dr. Martyn Bracewell sus útiles comentarios.
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N.J.D. y H.M.M. cuentan con el apoyo de la subvención FET-Open 222079 (HIVE) del FP7 de la UE al Dr. Martyn Bracewell. Agradecemos al Dr. Bracewell sus útiles comentarios.
- La correspondencia debe dirigirse al Dr. Nick Davis en la dirección arriba indicada.n.davis{at}bangor.ac.uk
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- Engel AK,
- Fries P
(2010) Beta-band oscillations-signalling the status quo? Curr Opin Neurobiol 20:156-165.
- ↵
- Fadiga L,
- Craighero L,
- Olivier E
(2005) Human motor cortex excitability during the perception of others’ action. Curr Opin Neurobiol 15:213-218.
- ↵
- Feurra M,
- Bianco G,
- Santarnecchi E,
- Del Testa M,
- Rossi A,
- Rossi S
(2011) Sintonización dependiente de la frecuencia del sistema motor humano inducida por potenciales oscilatorios transcraneales. J Neurosci 31:12165-12170.
- ↵
- Holdefer RN,
- Miller LE
(2002) Primary motor cortical neurons encode functional muscle synergies. Exp Brain Res 146:233-243.
- ↵
- Neuper C,
- Pfurtscheller G
(2001) Evidence for distinct beta resonance frequencies in human EEG related to specific sensorimotor cortical areas. Clin Neurophysiol 112:2084-2097.
- ↵
- Pogosyan A,
- Gaynor LD,
- Eusebio A,
- Brown P
(2009) El refuerzo de la actividad cortical en las frecuencias de la banda beta ralentiza el movimiento en humanos. Curr Biol 19:1637-1641.
- ↵
- Salmelin R,
- Hari R
(1994) Characterization of spontaneous MEG rhythms in healthy adults. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 91:237-248.
- ↵
- Schnitzler A,
- Gross J
(2005) Comunicación oscilatoria normal y patológica en el cerebro. Nat Rev Neurosci 6:285-296.
- ↵
- Zaghi S,
- Acar M,
- Hultgren B,
- Boggio PS,
- Fregni F
(2010) Estimulación cerebral no invasiva con corrientes eléctricas de baja intensidad: Mecanismos putativos de acción para la estimulación con corriente directa y alterna. Neuroscientist 16:285-307.