La plupart d’entre nous ont appris à l’école qu’il existe trois sortes de mammifères vivants – les euthériens, les marsupiaux et les monotrèmes – et que les différences les plus évidentes entre eux sont leur mode de reproduction. Les mammifères euthériens ou « placentaires », comme l’homme, représentent la grande majorité de la diversité mammalienne actuelle. Les euthériens possèdent tous un placenta chorioallantoïque, un organe remarquable qui se forme après la conception à l’endroit où l’embryon entre en contact avec la paroi de l’utérus de la mère (Langer, 2008).
Les mammifères et les monotrèmes gèrent la grossesse différemment (Abbot et Rokas, 2017 ; Renfree, 2010). Les monotrèmes qui pondent des œufs, comme l’ornithorynque à bec de canard, ont de minuscules » puggles » qui éclosent à partir de coquilles coriaces. Les marsupiaux – les kangourous, les koalas, les bandicoots, les opossums, etc. – ont des naissances vivantes, mais leurs grossesses sont brèves et leurs minuscules petits sont immatures sur le plan du développement et ne semblent pas avoir besoin de placenta. Après la naissance, les petits continuent à se développer à l’extérieur du corps de leur mère, souvent dans des plis et des poches sur l’abdomen de leur mère.
Chez les marsupiaux, le lait fourni par la mère après la naissance est central pour le développement de la progéniture et, contrairement aux mammifères euthériens, la composition de ce lait change radicalement au fur et à mesure que les jeunes petits changent de taille. En fait, les glandes mammaires des marsupiaux remplissent plusieurs des fonctions du placenta des euthériens (Renfree, 2010 ; Sharp et al., 2017 ; Figure 1). Et pour bouleverser encore plus ce que vous avez peut-être appris en cours de biologie, les marsupiaux ont bien un placenta, mais il se développe tard dans la grossesse et à partir de tissus différents de ceux des euthériens. Ainsi, la différence entre les mammifères euthériens et les marsupiaux n’est pas la présence ou l’absence d’un placenta, mais plutôt l’importance relative accordée à la placentation et à la lactation pour nourrir la progéniture pendant son développement.
Les différentes stratégies de reproduction des mammifères euthériens et des mammifères marsupiaux.
Chez les euthériens, l’énergie investie par la mère dans l’élevage des jeunes avant la naissance (via la placentation) et après la naissance (via la lactation) est à peu près égale. Chez les marsupiaux, la gestation est brève, le placenta se forme en fin de grossesse et la lactation est prolongée. Guernsey et al. montrent que les caractéristiques génétiques qui régulent le développement via le placenta chez les euthériens sont partagées avec le placenta des marsupiaux à courte durée de vie (flèches rouges). Ils montrent également que certains des gènes qui sous-tendent les fonctions placentaires chez les euthériens sont exprimés pendant la lactation chez les marsupiaux (flèches bleues), y compris divers composants conservés de la lactation elle-même (flèche noire ; Lefèvre et al., 2010). Remarque : les échelles de temps ne sont pas absolues.
Maintenant, dans eLife, Julie Baker de l’École de médecine de l’Université de Stanford, Marilyn Renfree de l’Université de Melbourne et ses collaborateurs – dont Michael Guernsey de Stanford en tant que premier auteur, Edward Chuong de l’Université de l’Utah et Guillaume Cornelis (Stanford) – rapportent de nouveaux détails sur les mécanismes moléculaires qui sous-tendent la placentation et la lactation chez les euthériens et les marsupiaux (Guernsey et al, 2017). Les résultats ont été obtenus en utilisant une version modifiée d’une technique appelée RNA-seq pour mesurer comment le transcriptome (l’ensemble complet des transcriptions d’ARN dans une cellule ou un ensemble de cellules) variait entre différents types de cellules au cours du développement (Rokas et Abbot, 2009).
Guernsey et al. ont comparé les changements dans l’expression des gènes dans deux types de cellules dans le placenta d’un wallaby tammar, un petit marsupial australien, au cours du développement. Ils ont constaté que l’expression des gènes différait entre les deux tissus et, de plus, qu’elle changeait de façon dynamique au fil du temps, comme cela se produit chez les euthériens. En outre, parmi les transcriptions, ils ont trouvé de nombreuses fonctions critiques dans les placentas des euthériens, notamment des membres des voies de signalisation Ig7 et GCM1, un facteur de transcription important dans la formation et le développement du placenta. Et ce ne sont pas seulement les gènes qui étaient conservés, les schémas d’expression des gènes dans le placenta du wallaby ressemblaient à ceux observés dans le placenta de la souris aux premiers stades de la grossesse. C’est exactement ce que l’on s’attendrait à voir si le placenta remplit les premières fonctions du développement chez le wallaby, les fonctions ultérieures étant assurées après la naissance. Cela suggère qu’une différence essentielle entre les marsupiaux et les euthériens ne réside pas dans les fonctions précoces du placenta, mais plutôt dans la façon dont les fonctions placentaires ont été compartimentées au cours de l’évolution de la grossesse euthérienne.
Enfin, Guernsey et al. ont caractérisé les schémas d’expression des gènes dans les glandes mammaires du tamarin et de plusieurs mammifères. La souris et le wallaby partageaient des schémas d’expression génique similaires, soulignant le thème de la compartimentation fonctionnelle et de la conservation dans les deux groupes. Mais le plus remarquable, c’est qu’ils ont identifié un certain nombre de gènes exprimés dans les glandes mammaires des tamaris qui sont connus pour leur importance fonctionnelle dans le placenta des euthériens (figure 1). Ces gènes comprennent des gènes impliqués dans le transport des nutriments et plusieurs gènes connus pour être nécessaires à la placentation chez les euthériens (dont GCM1). Cette conservation de l’expression des gènes soutient que chez les marsupiaux, le placenta gère le développement précoce du fœtus et la lactation gère le développement tardif du fœtus, en utilisant certains des mêmes gènes et voies moléculaires que le placenta des euthériens.
Ceux qui étudient les marsupiaux soutiennent depuis longtemps que nous devons corriger nos manuels pour reconnaître les placentas marsupiaux et leur lactation distinctement complexe (Renfree, 1983). Guernsey et al. renforcent cette thèse en démontrant que les euthériens et les marsupiaux expriment un ensemble de gènes conservés qui peuvent être localisés dans différents tissus et organes, mais qui servent des objectifs communs dans le développement fœtal. Cette conservation surprenante souligne l’importance de l’identification des gènes sous-jacents aux changements fonctionnels au cours de l’évolution (Rausher et Delph, 2015).
Pour l’avenir, il convient de noter que les marsupiaux varient énormément dans les traits reproductifs (Tyndale-Briscoe, 2005), et que la caractérisation d’un plus grand nombre d’espèces de la manière dont Guernsey et al. l’ont fait pour le wallaby tamarin permettra une compréhension plus riche de l’évolution et de la diversité de la grossesse marsupiale elle-même. Cependant, des travaux supplémentaires sont nécessaires pour développer des méthodes statistiques appropriées afin de quantifier la conservation des profils transcriptomiques entre les espèces. Au-delà des mammifères, on trouve des formes de placentation chez tous les animaux, des lézards aux hippocampes, en passant par les insectes, et des études préliminaires indiquent que de nombreux gènes ou traits impliqués sont partagés (Ostrovsky et al., 2016 ; Whittington et al., 2015). Il sera fascinant d’apprendre jusqu’à quel point nous pouvons retracer les origines de la boîte à outils de la grossesse.