O Papel das Oscilações Neurais Beta-Frequência no Controle Motor

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Comportamento humano sensorimotor e cognitivo está associado a mudanças na atividade oscilatória do cérebro. Por exemplo, a integração de diversos aspectos de um estímulo em uma percepção unitária está relacionada a oscilações sincronizadas na faixa gama (30-100 Hz), enquanto a potência na banda alfa (8-12 Hz) aumenta durante o relaxamento. A atividade motora está associada a mudanças nas oscilações de freqüência beta, que tem um intervalo de 15-30 Hz e picos em ∼20 Hz. O movimento voluntário está associado a uma queda na potência (dessincronização) nesta faixa de frequência, e a terminação do movimento é seguida por uma restauração da potência (Salmelin e Hari, 1994). Uma hipótese é que a atividade beta representa o status quo (Engel e Fries, 2010). A doença de Parkinson, na qual os doentes têm dificuldade em iniciar ou alterar os movimentos, está notavelmente associada a níveis mais elevados de sincronia beta (Schnitzler e Gross, 2005), sugerindo que a melhoria da actividade beta está a impedir a alteração do status quo.

A técnica recentemente desenvolvida de estimulação transcraniana de corrente alternada (tACS) pode ser uma forma de investigar o papel dos campos oscilatórios na função cerebral. No tACS, dois eletrodos são colocados sobre a cabeça e uma corrente alternada é passada entre eles. A corrente induz um campo eléctrico oscilatório através do cérebro entre os dois eléctrodos. Isso provavelmente induz a sincronização neural na freqüência do tACS nas áreas corticais sob os eletrodos, embora relativamente pouco se saiba sobre o efeito eletrofisiológico do tACS no cérebro (Zaghi et al., 2010). Em comparação com outras técnicas de estimulação cerebral, como a estimulação magnética transcraniana (TMS) ou a estimulação de corrente transcraniana direta (tDCS), a tACS tem uma série de vantagens. O efeito do campo é de curta duração, na medida em que nenhum efeito do tACS é evidente após a remoção da corrente, enquanto que os efeitos do tDCS superam a estimulação por vários minutos. A estimulação também geralmente não é perceptível para o participante, enquanto a tDCS pode picar a pele e a TMS envolve um clique audível.

Em um artigo recente no The Journal of Neuroscience, Feurra e colegas (2011) aplicaram a tDCS em quatro frequências diferentes ao córtex motor primário dos voluntários humanos. O efeito do tACS no córtex motor foi determinado pelo uso de pulsos únicos de TMS sobre a área da mão do córtex motor esquerdo para gerar respostas musculares medidas na mão direita dos participantes. Pensa-se que a amplitude do MPE está relacionada com a excitabilidade da via corticospinal. O tamanho da MPE é frequentemente tomado como uma medida da preparação do sistema motor para a acção, por exemplo, quando se observam acções realizadas por outro agente (Fadiga et al., 2005). Feurra e colegas (2011) utilizaram quatro frequências de tACS: 20 Hz e frequências de controlo de 5, 10 e 40 Hz (representando as gamas teta, alfa e gama, respectivamente). Além disso, um local de controle do córtex parietal direito foi estimulado para verificar a especificidade espacial da estimulação do tACS. Feurra et al. (2011) descobriram que a estimulação do tACS em todas as freqüências teve um efeito de melhora em MEPs (sua Fig. 2), embora testes em pares entre as condições tenham mostrado que apenas a freqüência alvo de 20 Hz teve uma melhora estatisticamente significativa em comparação com a linha de base e em comparação com as outras condições de estimulação. Estas outras condições de estimulação incluíram o local de estimulação parietal. Em um experimento de controle adicional, não foram detectados efeitos da frequência de estimulação no tamanho do MEP quando os MEP foram gerados pela aplicação do TMS ao nervo ulnar do braço direito, mostrando que os efeitos não foram devidos a uma interação física entre a corrente induzida pelo TMS e a corrente gerada pelo TMS. Os resultados da experiência de Feurra e colegas (2011) sugerem que a frequência beta do TACS pode afectar a excitabilidade da cortical motora. Esses efeitos foram espacialmente específicos, uma vez que estimular o córtex parietal contralateral não afetou o tamanho da MEP, e a freqüência específica, uma vez que o tACS em diferentes freqüências também não alterou o tamanho da MEP.

Os resultados desse trabalho são interessantes porque não há razão a priori para acreditar que injetar uma corrente em uma freqüência similar a uma que está naturalmente presente teria o mesmo efeito que o ritmo que ocorre naturalmente. No momento, não há nenhum papel funcional conhecido para oscilações na freqüência beta, então não está claro se a atividade beta codifica uma qualidade específica da atividade motora ou planejamento ou se é simplesmente um epifenômeno. Se a actividade na banda beta fosse um epifenómeno, não se esperaria que houvesse qualquer efeito de adição de potência nesta frequência. Pelo contrário, se a atividade nesta faixa fosse funcional e causalmente relacionada ao comportamento motor em si, independentemente de qual população de neurônios estivesse participando do ritmo, isso sugeriria que a informação motora é transportada pela sincronização neural; neste caso, a corrente adicional substancial adicionada pelo tACS seria susceptível de interferir com o processamento em curso no córtex. Em qualquer caso, é provável que a freqüência exata que melhor representa a banda beta seja específica para uma pessoa e uma área cortical. Por exemplo, em um estudo, os movimentos das mãos e pés foram associados a diferentes freqüências beta sobre as áreas correspondentes do córtex sensorimotor, e dentro de cada área a freqüência de pico variou entre indivíduos (Neuper e Pfurtscheller, 2001). Portanto, usar uma única freqüência para todos os participantes de um estudo poderia significar que algumas pessoas teriam menos probabilidade de mostrar um efeito. É notável que no estudo de Feurra et al. (2011), houve quatro sujeitos (de 15) que responderam menos bem a 20 Hz do que a outras frequências de tACS, embora nestes quatro sujeitos a estimulação beta tenha dado o segundo melhor efeito. A variação individual da freqüência beta de pico não foi medida nesse estudo.

Feurra et al. (2011) relatam um aumento no tamanho da MEP, que geralmente é tomada para representar uma mudança positiva na função motora. Contudo, um estudo recente que usou 20 Hz de tACS no córtex motor esquerdo mostrou um efeito prejudicial no comportamento motor no membro superior direito: durante o tACS, os movimentos das pessoas tornaram-se mais lentos (Pogosyan et al., 2009). Como podemos conciliar os resultados de Feurra et al. (2011) e de Pogosyan et al. (2009)? Sugerimos que o aumento da atividade oscilatória através do uso do tACS aumenta a excitabilidade de todo o córtex motor (daí as amplitudes elevadas do MEP); no entanto, ele o faz de forma não seletiva. Dado que o córtex motor primário está funcionalmente organizado em sinergias (Holdefer e Miller, 2002), a co ativação de vários clusters de sinergia é susceptível de ter um efeito deletério em qualquer ação. Colocando desta forma, a sincronização da atividade oscilatória dos neurônios no córtex motor pode ser tanto fisiologicamente melhorada quanto funcionalmente prejudicial. Isto é consistente com trabalhos anteriores mostrando que distúrbios de movimento como a doença de Parkinson são caracterizados pela sincronização na banda beta.

Atividade cerebral moduladora através da estimulação não-invasiva da corrente é uma nova ferramenta na neurociência cognitiva e já produziu resultados interessantes. O recente trabalho de Feurra et al. (2011) é um passo importante na compreensão dos eventos fisiológicos que ocorrem durante o tACS. No entanto, o trabalho também mostra o papel causal que a atividade oscilatória beta-frequência desempenha no comportamento motor: se a atividade beta fosse um epifenômeno, adicionar mais atividade não mudaria o estado do sistema motor. O trabalho também levanta uma série de questões: Até que ponto a frequência estimulante precisa estar próxima do pico beta individual do participante? Qual é a especificidade somatotópica do efeito (os membros do Parlamento Europeu das pernas seriam menos afectados do que os membros do Parlamento Europeu das mãos)? A distribuição atual pode ser moldada para estimular uma área menor do córtex, levando a um efeito mais somatotópico específico? A alteração dos parâmetros de estimulação pode gerar tanto o aumento quanto a diminuição dos resultados motores? O tACS é uma nova ferramenta em neurociência cognitiva e estudos cuidadosamente controlados deste tipo são muito promissores para estudos futuros sobre o controle neural do comportamento.

Notas de rodapé

  • Nota do editor: Estas pequenas e críticas revisões de artigos recentes na Revista, escritas exclusivamente por estudantes de pós-graduação ou pós-doutorandos, têm o objetivo de resumir os importantes achados do artigo e fornecer uma visão e comentários adicionais. Para mais informações sobre o formato e propósito do Clube da Revista, por favor veja http://www.jneurosci.org/misc/ifa_features.shtml.

  • Este trabalho foi apoiado por uma Bolsa do 7º PQ da UE no âmbito do programa Tecnologias Futuras e Emergentes: FET-Open 222079 (HIVE) (para N.J.D. e H.M.M.). Estamos gratos ao Dr. Martyn Bracewell por comentários úteis.

  • N.J.D. e H.M.M. são apoiados pelo 7PQ da UE Subvenção FET-Open 222079 (HIVE) ao Dr. Martyn Bracewell. Estamos gratos ao Dr. Bracewell por comentários úteis.

  • Correspondência deve ser endereçada ao Dr. Nick Davis no endereço acima.n.davis{at}bangor.ac.uk
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