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B. Introducción
Este sitio fue desarrollado como un libro de texto en línea para proporcionar información actualizada sobre las asociaciones de micorrizas. La información sobre este sitio, las instrucciones, los agradecimientos y la información sobre la historia del sitio se proporcionan en la Sección 13.
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Fuentes de datos principales
| Tema | Fuentes principales |
| Definición y clasificación de las asociaciones micorrícicas | Brundrett 2004 |
| Más información sobre las micorrizas: | Smith &Lee 1997, Peterson et al. 2004 otros libros sobre micorrizas |
| Sociedad Internacional de Micorrizas | Sociedad Internacional de Micorrizas |
C. Simbiosis y mutualismo
Los términos simbiótico y mutualista se han utilizado indistintamente para describir las asociaciones micorrícicas y los hongos parásitos también han sido llamados simbióticos, pero muchos científicos ahora sólo llaman simbióticas a las asociaciones beneficiosas (Lewis 1985, Paracer & Ahmadjian 2000). La simbiosis se define en términos generales como «dos o más organismos que viven juntos» y en la mayoría de los casos ambos socios se benefician (Lewis 1985). Hay muchos tipos de simbiosis que desarrollan diferentes combinaciones de plantas, hongos, microbios y animales. Aquí sólo se consideran en detalle las asociaciones planta-hongo, pero a continuación se ilustran varias otras.
Las simbiosis fúngicas se han definido como «todas las asociaciones en las que los hongos entran en contacto con un huésped vivo del que obtienen, de diversas formas, metabolitos o nutrientes» (Cook 1977). Sin embargo, esta definición excluye las asociaciones micorrícicas de plantas micoheterótrofas, en las que las plantas dependen nutricionalmente de los hongos (Brundrett 2004). Sólo la definición más amplia de simbiosis – «convivencia de dos o más organismos», se aplica universalmente a las asociaciones micorrícicas (Lewis 1985, Smith & Read 1997, Brundrett 2004).
Las asociaciones mutualistas son un subconjunto de las simbiosis en las que dos o más organismos vivos diferentes reciben beneficios mutuos, como se ilustra en el siguiente diagrama.
| Ejemplos de asociaciones simbióticas entre animales y algas | |
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Diversa comunidad coralina en la Gran Barrera de Coral (Isla Heron). Los corales son asociaciones simbióticas entre un animal (pólipo de coral) y algas fotosintéticas (zooxantelas) dentro del pólipo. |
Almeja gigante (Tridacna gigas) en la Gran Barrera de Coral. Obsérvense las algas en el manto (la imagen con el rollover muestra mayor detalle). |
| Otros ejemplos de asociaciones simbióticas | |
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Asociación simbiótica de fijación de nitrógeno de la cícada Macrozamia riedlei. Estas raíces coraliformes en la superficie del suelo contienen cianobacterias que fijan el nitrógeno. Otras asociaciones de fijación de nitrógeno incluyen bacterias en los nódulos de los guisantes (las fabáceas) y nódulos de actinomicetos en varias otras familias de plantas. |
El bolete del fresno (Gyrodon merulioides), que se encuentra bajo los fresnos de Norteamérica (Fraxinus americana), tiene una asociación simbiótica con los áfidos (visto en sección transversal). Véase la sección 10 para más información. |
Simbiosis planta-hongo
Las micorrizas son el tipo más importante de asociaciones simbióticas planta-hongo, pero hay una gran diversidad de otras asociaciones entre plantas y hongos, como se ilustra en el diagrama siguiente (versión pdf). La relación entre las micorrizas y otros tipos de asociaciones planta-hongo, como las asociaciones parasitarias o endofíticas, también se muestran a continuación.
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Este diagrama compara los tipos de interacciones planta-hongo y cada uno se explica por separado a continuación (según Brundrett 2004). Las asociaciones mutualistas ocupan el cuadrante de beneficio mutuo (+ +) en los diagramas que contrastan los beneficios (+) o daños (-) relativos a dos organismos que interactúan (Boucher 1985, Lewis 1985). Se trata de un diagrama de plano de fase que describe las interacciones biológicas según un modelo de coste-beneficio, donde el mutualismo es una isoclina que muestra que ambos socios tienen más éxito juntos que solos (Boucher 1985, Lewis 1985, Tuomi et al. 2001). |
Explicaciones
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El eje vertical es un continuo de daños o beneficios fúngicos. |
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Los beneficios de los hongos están vinculados a los de las plantas en las micorrizas equilibradas. |
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Las micorrizas explotadoras (micoheterótrofas) son paralelas al eje vertical – el beneficio de las plantas se produce a expensas de los hongos. |
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Las asociaciones parasitarias planta-hongo son aquellas en las que los beneficios de los hongos están ligados a los daños de las plantas. |
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Asociaciones planta-hongo endofíticas (sin daño ni beneficio para la planta). |
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Otras categorías de interacciones planta-hongo incluyen el antagonismo de los hongos por las plantas o de las plantas por los hongos (causando daño a otro organismo sin obtener beneficios directos). |
D. Definición de micorrizas
El nombre micorrizas, que significa literalmente hongo-raíz, fue inventado por Frank (1885) para las asociaciones simbióticas no patógenas entre raíces y hongos. A continuación se ofrece una definición revisada que incluye las micorrizas no mutualistas y excluye otras asociaciones planta-hongo (Brundrett 2004). Para más información sobre estas asociaciones, consulte los artículos de revisión y los libros sobre micorrizas.
Definición de micorrizas Las micorrizas son asociaciones simbióticas esenciales para uno o ambos socios, entre un hongo (especializado para la vida en suelos y plantas) y una raíz (u otro órgano en contacto con el sustrato) de una planta viva, que es el principal responsable de la transferencia de nutrientes. Las micorrizas se producen en un órgano especializado de la planta en el que el contacto íntimo resulta del desarrollo sincronizado planta-hongo.
| Características principales de las micorrizas | ||
| Hongo | Simbiosis | Planta |
| Suelo habitante1 | Contacto íntimo en la interfase para la transferencia de nutrientes2 | Control de la asociación5 |
| Habitante de la planta1 | Esencial para uno o ambos socios3 | Órgano especializado6 |
| Hifas especializadas1 | Desarrollo sincronizado4 | Raíz o tallo6 |
Notas
- La estructura y el desarrollo de las hifas de los hongos micorrícicos se altera sustancialmente en presencia de las raíces de las plantas huésped. Estas hifas transmitidas por las raíces son distintas de las hifas especializadas en el crecimiento en el suelo.
- Todas las micorrizas tienen un contacto íntimo entre las hifas y las células de la planta en una interfaz donde se produce el intercambio de nutrientes.
- La función principal de las micorrizas es la transferencia de nutrientes minerales del hongo a la planta. En la mayoría de los casos también hay una transferencia sustancial de metabolitos de la planta al hongo.
- Las micorrizas requieren un desarrollo sincronizado planta-hongo, ya que las hifas sólo colonizan las raíces jóvenes (excepto las micorrizas de orquídeas y las VAM de explotación).
- Las plantas controlan la intensidad de las micorrizas mediante el crecimiento de las raíces, la digestión de las hifas antiguas de la interfase en las células de la planta (AM, orquídea), o la alteración de la forma del sistema radicular (ECM).
- Las raíces evolucionaron como hábitats para los hongos micorrícicos (ver Sección 2). Las micorrizas se dan normalmente en las raíces, pero pueden alojarse en los tallos en algunos casos (por ejemplo, algunas orquídeas).
E. Categorías de asociaciones micorrizales
Se requieren definiciones coherentes de las asociaciones micorrizales para una comunicación precisa de los datos. El diagrama de flujo que aparece a continuación agrupa tipos similares de micorrizas utilizando categorías reguladas por el huésped y morfotipos causados por diferentes hongos (versión pdf). Las categorías y subcategorías se definen en la tabla siguiente.
| Asociación | Categorías | Morfotipos |
| Arbuscular Micorrizas Asociaciones |
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| Asociaciones ectomicorrícicas |  |
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| Definiciones | Ver Tabla | Ver secciones ECM y VAM |
Esquema de clasificación jerárquica de las asociaciones micorrícicas (Brundrett 2004)
| No. | Categoría | Definición | Hospedantes | Hongos |
| 1 | Micorrizas arbusculares | Asociaciones formadas por hongos Glomeromycotan en plantas que suelen tener arbúsculos y a menudo tienen vesículas (también conocidas como vesicular-micorrizas arbusculares, AM, VAM). | Plantas | Glomeromycota (ver Sección 4) |
| 1.1 | VAM lineal | Asociaciones que se propagan predominantemente por hifas intercelulares longitudinales en las raíces (anteriormente conocidas como VAM de la serie Arum). | Plantas | Como en el caso anterior |
| 1.2 | VAM en espiral | Asociaciones que se propagan predominantemente por espirales hifales intracelulares dentro de las raíces (anteriormente conocidas como VAM de la serie de París). | Plantas | Como en el caso anterior |
| 1.2.1 | VAM en espiral | VAM en las raíces, donde el crecimiento interrumpido de la raíz da lugar a segmentos cortos divididos por constricciones. | Plantas leñosas | Como arriba |
| 1.2.2 | VAM de corteza interna | VAM enrollada con arbúsculos en una capa de células de la corteza interna de la raíz. | Plantas | Como arriba |
| 1.2.3 | VAM explotadora | VAM enrolladora de plantas micoheterótrofas, generalmente sin arbúsculos. | Plantas clorofílicas | Como las anteriores |
| 2 | Ecto-micorrizas (ECM) | Asociaciones con un manto hifal que encierra raíces laterales cortas y una red de Hartig de hifas laberínticas que penetran entre las células de la raíz. | Hospedadores | Hongos superiores (asco-, basidio- y zygo- micetos) – ver Sección 9 |
| 2.1 | Corticales | Las hifas de la red de Hartig penetran entre las múltiples capas de células de la corteza de las raíces cortas | La mayoría son gimnospermas | Como las anteriores |
| 2.2 | Epidérmicas | Las hifas de los hongos de la red de Hartig están confinadas a las células epidérmicas de las raíces cortas | Angiospermas (la mayoría son árboles) | Como arriba |
| 2.2.1 | Célula de transferencia | Red epidérmica de Hartig con células de transferencia (células vegetales con paredes enquistadas) | Pisonia (Nyctaginaceae). Véase Peterson et al. 2004 para otros | Tomentella spp. en Pisonia (Chambers et al. 2005) |
| 2.2.2 | Monotropoide | Malla epidérmica exploratoria de plantas micoheterótrofas en las Ericaceae donde las hifas individuales penetran en las células epidérmicas. | Ericaceae (Monotropa, Pterospora, Sarcodes) | Basidiomicetos |
| 2.2.3 | Economía epidérmica de plantas autótrofas en las Ericaceae donde múltiples hifas penetran en las células epidérmicas de la red de Hartig. | Ericáceas (sólo en parte) | Basidiomicetos | |
| 3 | Orquídea | Asociaciones en las que bobinas de hifas (pelotones) penetran dentro de las células en la familia de plantas Orchidaceae. | Hospedadores | La mayoría son basidiomicetos de la alianza Rhizoctonia (enumerados a continuación). |
| 3.1 | Raíz de orquídea | Asociaciones dentro de la corteza de una raíz. | Orquidáceas | Como en el caso anterior |
| 3.2 | Tallo de orquídea | Asociaciones dentro de un tallo o rizoma. | Orquidáceas | Como en el caso anterior |
| 3.3 | Orquídeas Explotadoras | Asociaciones de orquídeas micoheterótrofas. | Orquidáceas (total o parcialmente aclorofílicas) | Orquídeas ectomicorrícicas, u hongos saprófitos |
| 4 | Ericoides | Enrollamientos de hifas dentro de raíces muy finas (raíces pilosas) de las Ericáceas. | Ericáceas (la mayoría de los géneros) | La mayoría son Ascomicetos (listados abajo) |
| 5 | Sub-epidérmicas | Hifas en cavidades bajo las células epidérmicas, sólo conocidas de un género de monocotiledóneas australianas. | Thysanotus spp. (Laxmaniaceae) | Desconocido |
F. Morfología de las asociaciones micorrícicas
A continuación se describen e ilustran brevemente los tipos de asociaciones micorrícicas definidos en la tabla anterior. Más información sobre las micorrizas arbusculares y las ectomicorrizas se proporciona en las secciones dedicadas de este sitio.
1. Micorrizas arbusculares
Las micorrizas arbusculares (Vesicular-Arbuscular Mycorrhizas, VAM o AM) son asociaciones en las que los hongos Glomeromycete producen arbúsculos, hifas y vesículas dentro de las células de la corteza de la raíz. Estas asociaciones se definen por la presencia de arbúsculos. Los hongos en las raíces se propagan mediante hifas lineales o hifas enrolladas. Las asociaciones de VAM se describen en detalle en la sección 4.
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Arbuscula de una especie de Glomus en una célula de la corteza radicular. Más información. |
Vesículas de una especie de Glomus en una corteza de raíz. |
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1.1. Asociación lineal en la raíz de Allium porrum con arbúsculos (A) y vesículas (B) en hifas longitudinales cerca del punto de entrada (flecha).Más información. |
1.2. Asociación de arbúsculos (A) sobre hifas en espiral (flecha) en una raíz de Erythronium americanum. Más información. |
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1.2.1. Raíces en forma de cuentas (flechas) del arce de azúcar (Acer saccharum), un huésped del VAM. Más información |
1.2.2. Asociación de arbúsculos (A) sólo en la capa interna de la corteza de las raíces de Asarum canadense. |
1.2.3. Micorrizas «Arbusculares» mico-heterotróficas
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1.2.3. Espirales de hifas en el rizoma de Psilotum nudum un helecho batidor. Este es un tipo de asociación VAM sin arbúsculos de un esporófito joven con brotes verdes que no es totalmente micoheterótrofo. Véase la sección 2 para más información sobre las micorrizas de las plantas primitivas.
Rizoma aclarado y teñido |
2. Ectomicorrizas
Las ectomicorrizas (ECM) son asociaciones en las que los hongos forman un manto alrededor de las raíces y una red de Hartig entre las células de la raíz. Estas asociaciones se definen por las hifas de la red de Hartig que crecen alrededor de las células de la epidermis o de la corteza de las raíces laterales cortas e hinchadas. Las asociaciones ECM se describen en la sección 4. La primera categoría de ECM es un morfotipo (definido por los hongos, no por los huéspedes). Las características de este morfotipo ECM son resumidas por Yu et al. (2001).
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2.1. Red cortical de Hartig de la raíz de Pinus ECM. Vista muy ampliada de una sección aclarada y teñida |
2.2. Red epidérmica de Hartig de la ECM de Populus. Vista de gran aumento de la sección aclarada y teñida |
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Sistema radicular de Betula que muestra raíces ECM más gruesas ramificadas o no ramificadas que nacen de raíces laterales más delgadas. Los sistemas radiculares ECM se describen en la sección 5.
Vista ampliada del sistema radicular ECM |
2.2.2 Micorrizas monotropoides
Las micorrizas monotropoides son asociaciones ECM de unos pocos géneros de plantas micoheterótrofas de las Ericáceas. Estas asociaciones se caracterizan por una penetración hifal limitada en las células epidérmicas. La información sobre la estructura de las asociaciones y la identidad de los hongos micorrícicos en Monotropa, Pterospora, Sarcodes, etc. es proporcionada por Robertson & Robertson (1982), Castellano & Trappe (1985) y Bidartondo et al. (2000).
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2.2.2. Raíz de Monotropa con red epidérmica de Hartig (H) y manto (M) en un corte transversal visto con luz UV. Hifa que se proyecta dentro de una célula epidérmica (flecha) en la sección de la raíz teñida. |
Monotropa uniflora (Canadá) es una planta micoheterótrofa que carece de clorofila y que depende totalmente de los hongos ECM vinculados a los árboles cercanos. |
2.2.3 Micorrizas arbutoides
Las asociaciones micorrícicas arbutoides son variantes de ECM que se encuentran en ciertas plantas de las Ericáceas y que se caracterizan por tener espirales hifales en las células epidérmicas. Estas raíces micorrizadas son descritas por Largent et al. (1980), Molina &Trappe (1982) y Massicotte et al. (1998, 2005a). Gaultheria y Kalmia tienen micorrizas ericoides además de asociaciones arbutoides (Massicotte et al. 2005b).
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2.2.3. Raíz de Arbutus unedo con red de Hartig (flechas), espirales (C) y manto (M) de hifas teñidas o sin teñir.
Vistas ampliadas de raíces seccionadas y aclaradas |
3. Micorrizas de orquídeas
Las micorrizas de orquídeas consisten en espirales de hifas dentro de las raíces o los tallos de las plantas orquidáceas. Los detalles de las asociaciones de micorrizas de orquídeas no se proporcionan aquí, pero se enumeran las orquídeas australianas que tienen micorrizas.
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3.2. Micorrizas de orquídeas Micorrizas de orquídeas con hifas en tricomas y espirales hifales en el tallo de Pterostylis vittata
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3.1. Espirales hifales de micorrizas de orquídeas en Epipactis helleborineroot.
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3.3. Espirales hifales (pelotones) de una asociación micorrícica explotadora en una orquídea mico-heterotrófica. Las espirales son bolas difusas de color blanco o marrón. Este rizoma de la orquídea subterránea occidental (Rhizanthella gardneri) tiene 5 mm de ancho. |
Las plántulas de Rhizanthella gardneri germinadas por un hongo micorriza unido a las raíces ECM de un arbusto (Melaleuca sp.). Estas plántulas subterráneas miden entre 2 y 10 mm de largo con una zona de espirales hifales marrones claramente visible en su base. |
4. Micorrizas ericoides
Las micorrizas ericoides tienen espirales hifales en las células externas de las estrechas «raíces capilares» de las plantas de la familia Ericaceae. Estas asociaciones no se describen en detalle aquí, pero se enumeran las plantas australianas con estas micorrizas.
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Ericoides micorrizas con espirales hifales en raíces pilosas de Leucopogon verticillatus
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5. Asociación subepidérmica de Thysanotus
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Los lirios australianos del género Thysanotus (Laxmaniaceae) tienen unas micorrizas únicas en las que las hifas del hongo crecen en una cavidad bajo las células epidérmicas. Otros miembros de esta familia tienen VAM o tienen raíces NM (Sección 8).
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G. Plantas hospedadoras
En las secciones 5, 6 y 8 de este sitio se presentan listas completas de plantas micorrizadas australianas, así como de familias de plantas que son hospedadoras de ECM, o que tienen raíces de NM. En la Sección 2 también se ofrece un resumen de las asociaciones micorrícicas en plantas primitivas y con flores.
Los estudios de campo han revelado que las plantas con asociaciones micorrícicas predominan en la mayoría de los ecosistemas naturales, como se resume en la siguiente tabla.
| Asociación | Ocurrencia |
| Plantas con micorrizas arbusculares vesiculares (VAM) |
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Plantas ectomicorrícicas (ECM) Ver sección 5 |
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Plantas no micorrizadas (NM)  Ver Sección 6 |
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Los datos son de Brundrett (1991) |
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H. Hongos micorrícicos
Los miembros del reino fúngico obtienen la nutrición de muchas fuentes, incluyendo la descomposición de sustratos orgánicos, la depredación y el parasitismo, y la participación en asociaciones mutualistas (Christensen 1989, Kendrick 1992). Los hongos micorrícicos son un componente importante de la microflora del suelo en muchos ecosistemas, pero suelen tener una capacidad saprofita limitada (Tanesaka et al. 1993, Hobbie et al. 2001). Se considera que tienen muchas funciones importantes en los ecosistemas naturales y gestionados, como se explica en la sección 7. Estos hongos se presentan en la siguiente tabla.
| Micorrizas | Phylum | Familias | Anamorfos | Teliomorfos | |
| Arbusculares | Glomeromycota | Glomaceae, Acaulosporacae, etc. | Glomus, Scutellospora, Acaulospora, etc. | ninguna | Incluida en la sección 4 |
| Ecto-micorrizas (ECM) | Basidiomycota, Ascomycota, Zygomycota | Muchas familias incluyendo Amanitaceae, Cortinariaceae, Boletaceae, etc. | La mayoría de los hongos ECM carecen de anamorfos, pero el Cenococcum es un ejemplo | Muchos géneros incluyendo Amanita, Cortinarius, Russula, etc. | Incluidos en la sección 9 |
| Monotropoides ECM | Basidiomycota | Russulaceae, etc. | NA | Russula, Tricholoma, Rhizopogon, etc. | Bidartondo et al. 2000, Bidartondo & Bruns 2001, 2002, Leake et al. 2004 |
| Orquídea: no mico- heterótrofa |
Basidiomycota (Ascomycete) | Ceratobasidiaceae, Tulasnellacea, Sebacinaceae (¿relacionadas con Chanterellaceae?) (también se reportan muchas otras) | Hifas estériles: Alianza Rhizoctonia: Epulorhiza, Ceratorhiza, Tulasnella, etc. así como Fusarium, etc. | Ceratobasidium, Thanatophorus, Sebacina, etc. | Zelmer et al. 1996, Rasmussen 2002, McCormick et al. 2004, Bayman & Otero 2006, Dearnaley 2007, Taylor & McCormick 2007 |
| Orchid: myco- heterótrofos |
Basidiomycota | Russulaceae, Telephoraceae, etc. | NA | clados no relacionados de hongos ECM, orquídeas y saprófitos | Ver listas de Batty et al. 2002, Bidartondo et al. 2004, Dearnaley 2007 |
| Ericoides | Ascomycota (Basidiomycota) | Helotiaceae (Sebacinaceae) | NA | Hymenoscyphus, Rhizoscyphus, (Sebacina) | Allen et al. 2003, Berch et al. 2003, Bougoure & Cairney 2005, Selosse et al. 2007 |
I. Terminología
Simbiosis Se refiere a asociaciones íntimas entre dos o más organismos vivos diferentes. Sólo una definición amplia de simbiosis – convivencia de dos o más organismos incluye todos los tipos de asociaciones micorrizales (Lewis, 1985; Smith & Read, 1997). Mutualismo Categoría de asociaciones simbióticas en las que ambos socios se benefician (véase la Fig. 1). Las micorrizas de las plantas micoheterótrofas no son mutualistas ya que el hongo está siendo micorrizas, micorrizas, micorrizas Fueron definidas por Frank (1885) como asociaciones simbióticas entre hongos y raíces que no son patógenas (es decir, asociaciones íntimas raíz-hongo sin síntomas de enfermedad). Frank llamó a estas asociaciones micorrizas, que significa hongo-raíz (antes se llamaban micorrizas). Más arriba se ofrece una definición completa de las micorrizas. Micorrizas mico-heterótrofas Asociaciones micorrizas no mutualistas en las que las plantas son parásitas de los hongos (véase Leake 1994). Estas plantas se denominan a veces saprótrofas, tramposas, mico-parásitas, etc. Sin embargo, deberían denominarse asociaciones mico-heterotróficas (que se alimentan de hongos) o de explotación. Planta huésped Planta que contiene un hongo de cualquier tipo. Hongos micorrícicos Pueden denominarse simbionte, asociado, micobionte, habitante, etc. pero suele bastar con llamarlos hongos. Los hongos micorrícicos no deben llamarse endofitos para evitar la confusión con otra categoría importante de hongos que habitan en las plantas. Colonización El término neutro «colonización» es preferible a infección (que implica enfermedad) cuando se describe la actividad de los hongos micorrícicos y las estructuras fúngicas resultantes pueden definirse como colonias. Propágulos de inóculo de hongos capaces de dispersarse o iniciar el contacto con las plantas. Plantas vasculares «Plantas superiores» con elementos conductores de agua y nutrientes, hojas y raíces diferenciadas, con un esporófito dominante. Raíces Órgano vegetal responsable de la captación de nutrientes, el soporte mecánico, el almacenamiento, etc., que suele ser subterráneo. Hongos Los miembros del reino de los hongos son organismos eucariotas y heterótrofos con un cuerpo tubular que se reproducen por esporas. Nutrientes minerales Forma básica de las sustancias necesarias para la vida (N, P, K, etc., excluyendo los gases). Fotosíntesis Captación de energía solar por parte de las plantas y su conversión en carbono orgánico.