The Role of Beta-Frequency Neural Oscillations in Motor Control

, Author

Człowiecze zachowania sensomotoryczne i poznawcze są związane ze zmianami w aktywności oscylacyjnej mózgu. Na przykład, integracja różnych aspektów bodźca w jednolitą percepcję jest związana z synchronizowanymi oscylacjami w zakresie gamma (30-100 Hz), podczas gdy moc w paśmie alfa (8-12 Hz) wzrasta podczas relaksacji. Aktywność ruchowa związana jest ze zmianami w oscylacjach o częstotliwości beta, która ma zakres 15-30 Hz, a szczyt osiąga przy ∼20 Hz. Dobrowolny ruch wiąże się ze spadkiem mocy (desynchronizacja) w tym zakresie częstotliwości, a po zakończeniu ruchu następuje przywrócenie mocy (Salmelin i Hari, 1994). Jedna z hipotez głosi, że aktywność beta reprezentuje status quo (Engel i Fries, 2010). Choroba Parkinsona, w której cierpiący mają trudności z inicjowaniem lub zmianą ruchów, jest szczególnie związana z wyższymi poziomami synchronizacji beta (Schnitzler i Gross, 2005), co sugeruje, że zwiększona aktywność beta zapobiega zmianie status quo.

Niedawno opracowana technika przezczaszkowej stymulacji prądem zmiennym (tACS) może być sposobem na zbadanie roli pól oscylacyjnych w funkcjonowaniu mózgu. W tACS, dwie elektrody są umieszczone na głowie i prąd zmienny jest przekazywany między nimi. Wywołuje to oscylacyjne pole elektryczne w mózgu pomiędzy dwoma elektrodami. Prawdopodobnie wywołuje to synchronizację neuronów z częstotliwością tACS w obszarach korowych pod elektrodami, chociaż stosunkowo niewiele wiadomo o elektrofizjologicznym wpływie tACS na mózg (Zaghi i in., 2010). W porównaniu z innymi technikami stymulacji mózgu, takimi jak przezczaszkowa stymulacja magnetyczna (TMS) lub bezpośrednia stymulacja prądem przezczaszkowym (tDCS), tACS ma szereg zalet. Działanie pola jest krótkotrwałe, gdyż po odłączeniu prądu nie widać żadnego efektu tACS, podczas gdy efekty tDCS przewyższają stymulację o kilka minut. Stymulacja jest również zwykle nieodczuwalna dla uczestnika, podczas gdy tDCS może kłuć skórę, a TMS wiąże się z słyszalnym kliknięciem.

W niedawnej pracy w The Journal of Neuroscience, Feurra i współpracownicy (2011) zastosowali tACS o czterech różnych częstotliwościach do pierwotnej kory ruchowej u ludzkich ochotników. Wpływ tACS na korę ruchową określono poprzez zastosowanie pojedynczych impulsów TMS nad obszarem dłoni w lewej korze ruchowej w celu wygenerowania odpowiedzi mięśniowych mierzonych w prawej ręce uczestników. Amplituda MEP jest uważana za związaną z pobudliwością drogi korowo-rdzeniowej. Wielkość MEP jest często brana pod uwagę jako miara gotowości układu ruchowego do działania, na przykład podczas obserwacji działań wykonywanych przez innego agenta (Fadiga i in., 2005). Feurra i współpracownicy (2011) wykorzystali cztery częstotliwości tACS: 20 Hz, oraz częstotliwości kontrolne 5, 10 i 40 Hz (reprezentujące odpowiednio zakresy theta, alfa i gamma). Dodatkowo, w celu sprawdzenia specyficzności przestrzennej stymulacji tACS, stymulowano miejsce kontrolne w prawej korze ciemieniowej. Feurra i wsp. (2011) stwierdzili, że stymulacja tACS na wszystkich częstotliwościach miała efekt wzmacniający MEPs (ich ryc. 2), chociaż testy parami pomiędzy warunkami wykazały, że tylko częstotliwość docelowa 20 Hz miała statystycznie istotne wzmocnienie w porównaniu z wartością wyjściową i w porównaniu z innymi warunkami stymulacji. Te inne warunki stymulacji obejmowały miejsce stymulacji ciemieniowej. W kolejnym eksperymencie kontrolnym nie wykryto wpływu częstotliwości stymulacji na wielkość MEP, gdy MEP były generowane przez aplikację TMS do nerwu łokciowego prawego ramienia, co pokazuje, że efekty nie były spowodowane fizyczną interakcją pomiędzy prądem indukowanym przez tACS a prądem generowanym przez TMS. Wyniki eksperymentu Feurry i współpracowników (2011) sugerują, że tACS o częstotliwości beta może wpływać na pobudliwość kory ruchowej. Efekty te były specyficzne przestrzennie, ponieważ stymulacja kontralateralnej kory ciemieniowej nie wpływała na wielkość MEP, oraz specyficzne częstotliwościowo, ponieważ tACS o różnych częstotliwościach również nie zmieniał wielkości MEP.

Wyniki tej pracy są interesujące, ponieważ nie ma żadnego apriorycznego powodu, aby wierzyć, że wstrzykiwanie prądu o częstotliwości podobnej do tej, która jest naturalnie obecna, miałoby taki sam efekt jak naturalnie występujący rytm. Obecnie nie jest znana funkcjonalna rola oscylacji w częstotliwości beta, więc nie jest jasne, czy aktywność beta koduje specyficzną jakość aktywności motorycznej lub planowania, czy też jest po prostu epifenomenem. Jeśli aktywność w paśmie beta byłaby epifenomenem, nie spodziewalibyśmy się żadnego efektu dodania mocy w tej częstotliwości. I odwrotnie, jeśli aktywność w tym zakresie byłaby funkcjonalnie i przyczynowo związana z zachowaniem motorycznym sama w sobie, niezależnie od tego, jaka populacja neuronów uczestniczyła w rytmie, sugerowałoby to, że informacja motoryczna jest przenoszona przez synchronizację neuronów; w tym przypadku, znaczny dodatkowy prąd dodany przez tACS prawdopodobnie zakłóciłby trwające przetwarzanie w korze. W każdym razie, jest prawdopodobne, że dokładna częstotliwość, która najlepiej reprezentuje pasmo beta jest specyficzna dla danej osoby i obszaru korowego. Na przykład, w jednym z badań, ruchy rąk i stóp były związane z różnymi częstotliwościami beta w odpowiednich obszarach kory sensomotorycznej, a w obrębie każdego obszaru szczytowa częstotliwość była różna u różnych osób (Neuper i Pfurtscheller, 2001). Dlatego zastosowanie jednej częstotliwości dla wszystkich uczestników badania może oznaczać, że prawdopodobieństwo wystąpienia efektu u niektórych osób będzie mniejsze. Warto zauważyć, że w badaniu Feurry i wsp. (2011) czterech uczestników (spośród 15) reagowało słabiej na częstotliwość 20 Hz niż na inne częstotliwości tACS, chociaż u tych czterech osób stymulacja beta dawała drugi najlepszy efekt. Indywidualna zmienność szczytowej częstotliwości beta nie była mierzona w tym badaniu.

Feurra i wsp. (2011) donoszą o zwiększeniu wielkości MEP, co zwykle jest traktowane jako pozytywna zmiana w funkcji motorycznej. Jednak ostatnie badanie, w którym zastosowano tACS 20 Hz do lewej kory ruchowej, wykazało szkodliwy wpływ na zachowanie motoryczne w prawej kończynie górnej: podczas tACS ruchy ludzi stawały się wolniejsze (Pogosyan i in., 2009). Jak możemy pogodzić wyniki Feurra i in. (2011) oraz Pogosyan i in. (2009)? Sugerujemy, że wzmocnienie aktywności oscylacyjnej poprzez zastosowanie tACS podnosi pobudliwość całej kory ruchowej (stąd podwyższone amplitudy MEP), jednak czyni to nieselektywnie. Biorąc pod uwagę, że pierwotna kora ruchowa jest funkcjonalnie zorganizowana w synergie (Holdefer i Miller, 2002), koaktywacja wielu skupisk synergii prawdopodobnie będzie miała szkodliwy wpływ na jedno działanie. Ujmując to w ten sposób, synchronizacja aktywności oscylacyjnej neuronów w korze ruchowej może być zarówno fizjologicznie wzmacniająca, jak i funkcjonalnie szkodliwa. Jest to zgodne z wcześniejszymi pracami pokazującymi, że zaburzenia ruchowe, takie jak choroba Parkinsona, charakteryzują się synchronizacją w paśmie beta.

Modulowanie aktywności mózgu poprzez nieinwazyjną stymulację prądem jest nowym narzędziem w neuronauce poznawczej i już przyniosło interesujące rezultaty. Ostatnia praca Feurra i wsp. (2011) jest ważnym krokiem w zrozumieniu fizjologicznych zdarzeń, które zachodzą podczas tACS. Jednakże, praca ta pokazuje również przyczynową rolę, jaką aktywność oscylacyjna mózgu o częstotliwości beta odgrywa w zachowaniu motorycznym: jeśli aktywność beta byłaby epifenomenem, dodanie większej aktywności nie zmieniłoby stanu systemu motorycznego. Praca ta rodzi również szereg pytań: Jak blisko indywidualnego szczytu beta uczestnika musi znajdować się częstotliwość stymulacji? Jaka jest somatotopowa specyficzność efektu (czy MEPy z nóg będą miały mniejszy wpływ niż MEPy z rąk)? Czy rozkład prądu może być kształtowany tak, aby stymulować mniejszy obszar kory, prowadząc do bardziej specyficznego somatotopowo efektu? Czy zmiana parametrów stymulacji może generować zarówno wzmacniające jak i upośledzające efekty motoryczne? tACS jest nowym narzędziem w neuronauce poznawczej, a starannie kontrolowane badania tego typu są bardzo obiecujące dla przyszłych badań nad neuronalną kontrolą zachowania.

Przypisy

  • Editor’s Note: Te krótkie, krytyczne recenzje ostatnich prac w Dzienniku, napisane wyłącznie przez absolwentów lub stypendystów podoktorskich, mają na celu podsumowanie ważnych ustaleń papieru i zapewnienie dodatkowego wglądu i komentarza. Więcej informacji na temat formatu i celu Journal Club można znaleźć na stronie http://www.jneurosci.org/misc/ifa_features.shtml.

  • Ta praca była wspierana przez grant EU FP7 w ramach programu Future and Emerging Technologies: FET-Open 222079 (HIVE) (dla N.J.D. i H.M.M.). Jesteśmy wdzięczni Dr. Martyn Bracewell za pomocne komentarze.

  • N.J.D. i H.M.M. są wspierani przez EU FP7 Grant FET-Open 222079 (HIVE) do Dr. Martyn Bracewell. Jesteśmy wdzięczni Dr. Bracewellowi za pomocne komentarze.

  • Korespondencję należy kierować do Dr. Nicka Davisa na powyższy adres.n.davis{at}bangor.ac.uk
    1. Engel AK,
    2. Fries P

    (2010) Beta-band oscillations-signalling the status quo? Curr Opin Neurobiol 20:156-165.

    1. Fadiga L,
    2. Craighero L,
    3. Olivier E

    (2005) Human motor cortex excitability during the perception of others’ action. Curr Opin Neurobiol 15:213-218.

    1. Feurra M,
    2. Bianco G,
    3. Santarnecchi E,
    4. Del Testa M,
    5. Rossi A,
    6. Rossi S

    (2011) Frequency-dependent tuning of the human motor system induced by transcranial oscillatory potentials. J Neurosci 31:12165-12170.

    1. Holdefer RN,
    2. Miller LE

    (2002) Primary motor cortical neurons encode functional muscle synergy. Exp Brain Res 146:233-243.

    1. Neuper C,
    2. Pfurtscheller G

    (2001) Evidence for distinct beta resonance frequencies in human EEG related to specific sensorimotor cortical areas. Clin Neurophysiol 112:2084-2097.

    1. Pogosyan A,
    2. Gaynor LD,
    3. Eusebio A,
    4. Brown P

    (2009) Boosting cortical activity at beta-band frequencies slows movement in humans. Curr Biol 19:1637-1641.

    1. Salmelin R,
    2. Hari R

    (1994) Characterization of spontaneous MEG rhythms in healthy adults. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 91:237-248.

    1. Schnitzler A,
    2. Gross J

    (2005) Normal and pathological oscillatory communication in the brain. Nat Rev Neurosci 6:285-296.

    1. Zaghi S,
    2. Acar M,
    3. Hultgren B,
    4. Boggio PS,
    5. Fregni F

    (2010) Noninvasive brain stimulation with low-intensity electrical currents: putative mechanisms of action for direct and alternating current stimulation. Neuroscientist 16:285-307.

Dodaj komentarz

Twój adres e-mail nie zostanie opublikowany.